Основные разделы экспозиции:

Хронологические рамки и тематика экспозиции включают главные вехи истории авиации (науки, практики, образования) в Петербурге:

– от Учебного воздухоплавательного парка (1890), реорганизованного в Офицерскую воздухоплавательную школу (1910), до Университета гражданской авиации, унаследовавшего традиции и опыт петербургской научно-педагогической школы подготовки авиационных специалистов, у истоков которой стояли учёные Института инженеров путей сообщения и Политехнического института;

– от первых праздников воздухоплавания на Комендантском аэродроме (1910) и первого перелёта из столицы в Москву (1911) до регулярных рейсов старейшего в России авиапредприятия «Пулково» – авиакомпании «Россия» во многие страны мира.
Основные разделы экспозиции:

1) Воздухоплавание, авиация, авиационное образование в Петербурге (1880–1919). В залах много подлинных предметов той эпохи. В их числе: редкие книги; единственный сохранившийся до наших дней, принадлежавший командиру самолета «Илья Муромец» С. Н. Никольскому вымпел Императорского всероссийского аэроклуба (ИВАК, 1908); памятные жетоны Отдела воздушного флота (ОВФ, 1911); кресло начальника ОВШ генерала А. М. Кованько (1856–1919). Экспонируются шпалеры, посвящённые перелёту Луи Блерио через Ла-Манш в 1909 году, принадлежавшие действительному члену ИВАК историку А. А. Родных. Представлены уникальные технические экспонаты: концевая часть лопасти воздушного винта Шовьера «Интеграл» для мотора «Гном Омега», центральная часть пропеллера самолёта «Моран-Ж», воздушные винты аэропланов «Лебедь» и «Фарман-30» (1910-е гг.).

В первый раздел органично включена музейная интерпретация Храма святого пророка Илии, небесного покровителя авиаторов, в память о первом в Петербурге авиационном храме на территории Офицерской Воздухоплавательной школы в 1889–1920-е гг. Подлинные иконы конца XIX–начала XX вв. подарены музею Наместником Свято-Троицкого собора Александро-Невской лавры протоиереем Игорем Афанасьевичем Мазуром в 1990-е гг.

2) Авиация Северо-запада и авиационное образование в Петрограде-Ленинграде (1920–1941). Здесь представлены мемориальные предметы первооткрывателей воздушных линий авиапредприятия «Пулково», учебники ЛИИ ГВФ и отраслевая литература 1930-х гг., лопасть воздушного винта первого цельнометаллического пассажирского самолёта «Юнкерс-13»; модели самолётов 1930-х гг., выполненные выпускником Академии пилотом В. М. Кротовым. Бюст основателя Авиагорода, Ленинградского аэропорта, ЛИИ ГВФ Владимира Ивановича Мацкевича специально для музея выполнила скульптор Ольга Александровна Ивашинцова.

3) Авиаторы в годы Великой Отечественной войны (1941–1945). Экспонируются подлинные листовки 1941 года, лётные книжки и боевые награды пилотов Северного управления ГВФ военных лет; лопасть воздушного винта самолёта Ли-2, модели самолётов Второй мировой войны; легендарный авиационный пулемёт ШКАС. Постоянная выставка военных реликвий советской и немецкой армий представляет предметы, найденные на местах боёв за Ленинград поисковым отрядом «Слёзы матери», командир А. К. Синицын.

4) Воздушный транспорт и авиационное образование в Ленинграде (1944–1971). Выделен мемориальный тематический комплекс, посвящённый основателям Академии – первому начальнику ВАУ ГВФ дважды Герою Советского Союза, Главному маршалу авиации, профессору А. А. Новикову (1900–1976) и его заместителю по учебной и научной работе П. С. Лабазину (1916–1987), который ещё в 1953 г., будучи начальником КУНС ГВФ, обосновал необходимость создания в Ленинграде Академии гражданского воздушного флота. Бюст П. С. Лабазина выполнен скульптором Екатериной Анатольевной Вишневецкой. Здесь много подлинных музейных предметов, принадлежавших пионерам освоения реактивной техники в Ленинградском авиапредприятии; документы и личные вещи видных учёных и преподавателей, а также выпускников КУНС–ВАУ–Академии; авиационный кортик военного лётчика З. Г. Гульбадашвили.

Заслуживают внимания технические экспонаты: авиационный секстант, штурвалы первых отечественных пассажирских самолётов с газотурбинными двигателями Ту-104 и Ил-18.

Доминанта третьего зала — мраморная Доска Почета, учреждённая в 1959 году для лиц, окончивших Высшее авиационное училище ГВФ с отличными успехами в учёбе.

5) История Академии гражданской авиации, Авиапредприятия «Пулково» (1971–2005). Экспонируются фундаментальные учебники и учебные пособия, написанные преподавателями Академии; дипломы и награды известных авиаторов авиапредприятия «Пулково», форменная одежда выпускников Академии – пилотов различных авиакомпаний: «Интерфлюг», «Балкан», «Пулково», коллекция бортовых самописцев, самолётно-навигационный тренажёр Ту-154, процедурный тренажёр пульта бортинженера самолёта Ту-154А. Установленный перед входом в Университет истребитель МиГ-31 – заслуга начальника факультета военного обучения полковника С. Е. Ковалёва.

Одна из главных тем экспозиции – «Вклад выпускников Высшего авиационного училища – Академии – Университета гражданской авиации в развитие отрасли и в укрепление международного сотрудничества» является сквозной в двух экспозиционных залах. Среди выпускников: министры гражданской авиации СССР Б. П. Бугаев и Б. Е. Панюков; президент Литовской Республики Роландас Паксас; Герои Советского Союза (России), Герои Социалистического труда, заслуженные пилоты и штурманы СССР (России), пионеры освоения Ил-18, Ту-104, Ту-154, Ил-86 в авиапредприятии «Пулково», известные деятели науки и техники, руководители крупных авиакомпаний и учебных заведений, лётчики-испытатели, знаменитые спортсмены – чемпионы мира по авиационным видам спорта Виктор Смолин, Юргис Кайрис, Светлана Капанина.

6) Современная история Санкт-Петербургского государственного университета гражданской авиации, авиакомпании «Россия» и Аэропорта «Пулково» (2005–2018).

7) В лекционно-выставочном зале музея представлена техническая экспозиция: реплика самолёта «Де Хевилленд-2»; чертёжные столы 1910 года из учебных аудиторий Политехнического, затем Кораблестроительного институтов; интерактивный комплекс «Кабина и пассажирский салон самолёта Ту-154»; кабина самолета Ан-2; приборы и агрегаты самолётов отечественного и зарубежного производства в открытом хранении; экспозиционный комплекс «Библиотека ДК авиаработников 1960–1980-х гг.»; интерьер лаборатории технических средств обучения 1960–1980-х гг.